Efeitos da acidificação na nitrificação e emissão de óxido nitroso associada em águas estuarinas e costeiras

Nature Communications volume 14, Número do artigo: 1380 (2023) Citar este artigo

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No contexto de um nível crescente de dióxido de carbono atmosférico (CO2), a acidificação das águas estuarinas e costeiras é muito exacerbada por insumos de nutrientes derivados da terra, ressurgência costeira e processos biogeoquímicos complexos. Uma compreensão mais profunda de como os nitrificantes respondem à intensificação da acidificação é, portanto, crucial para prever a resposta dos ecossistemas estuarinos e costeiros e sua contribuição para a mudança climática global. Aqui, mostramos que a acidificação pode diminuir significativamente a taxa de nitrificação, mas estimular a geração de subproduto óxido nitroso (N2O) em águas estuarinas e costeiras. Variando a concentração de CO2 e o pH independentemente, um efeito benéfico esperado de CO2 elevado na atividade de nitrificantes (efeito "fertilização de CO2") é excluído sob acidificação. Os dados de metatranscriptoma demonstram ainda que os nitrificadores poderiam aumentar significativamente as expressões gênicas associadas à homeostase do pH intracelular para lidar com o estresse de acidificação. Este estudo destaca os fundamentos moleculares dos efeitos da acidificação na nitrificação e na emissão associada de gases de efeito estufa N2O, e ajuda a prever a resposta e a evolução dos ecossistemas estuarinos e costeiros sob as mudanças climáticas e atividades humanas.

O dióxido de carbono (CO2) na atmosfera tem aumentado devido a intensas atividades humanas, como a queima de combustíveis fósseis, produção de cimento, desmatamento e outras mudanças no uso da terra1. Globalmente, a concentração atmosférica média de CO2 já atingiu 413,2 ppm e espera-se que ultrapasse 800 ppm até o final do século XXI2,3. Aproximadamente 40% do CO2 emitido durante a era industrial foi absorvido pelos oceanos4, causando consequentemente uma redução de cerca de 0,1 unidade de pH na superfície da água do mar5,6. Um declínio adicional de 0,2–0,3 unidades de pH é estimado no final deste século, com graves consequências esperadas para organismos e ecossistemas sensíveis6,7,8.

Ecossistemas estuarinos e costeiros são regiões dinâmicas sob a interação de rios, terra e oceanos9, que podem fornecer serviços ecossistêmicos vitais para o bem-estar humano10. No contexto de um aumento do nível atmosférico de CO2, as águas estuarinas e costeiras, no entanto, sofrem de acidificação mais aguda do que os oceanos abertos, sob os efeitos sinérgicos de insumos de nutrientes derivados da terra, ressurgência costeira e processos biogeoquímicos complexos (Suplementar Fig. 1) 11,12. Uma das maiores ameaças aos ecossistemas estuarinos e costeiros em todo o mundo é o excesso de entrada de nutrientes antropogênicos nas bacias hidrográficas10. A produção de fitoplâncton induzida pela eutrofização pode resultar em alta taxa de respiração em águas profundas onde a matéria derivada de algas se deposita, o que pode causar forte produção de CO213. A acidificação em águas estuarinas e costeiras pode, portanto, ser bastante intensificada pela intrusão episódica de água ressurgida com alto CO211,13,14, que pode afetar negativamente os processos biológicos e o funcionamento dos ecossistemas estuarinos e costeiros15,16,17,18,19,20,21 .

A nitrificação é um processo crítico para o equilíbrio dos reservatórios de nitrogênio reduzido e oxidado, ligando a mineralização às vias de remoção de nitrogênio de desnitrificação e oxidação anaeróbica de amônio22. Assim, desempenha um papel crucial no ciclo global do nitrogênio, especialmente em ecossistemas aquáticos eutróficos. Devido ao lento crescimento dos nitrificantes e sua alta sensibilidade a perturbações ambientais23, prevê-se que a nitrificação seja perturbada pela acidificação aquática. Uma complicação na resposta dos nitrificantes à acidificação é que o aumento da pressão parcial de CO2 (pCO2) e a diminuição do pH podem ter efeitos opostos. Espera-se que uma condição de pCO2 mais alta beneficie a nitrificação, pois uma fonte de carbono aumentada pode promover o crescimento de nitrificadores quimioautotróficos (fertilização com CO2)24,25,26,27. Em contraste, a diminuição concomitante do pH pode deslocar o equilíbrio entre amônia (NH3) e amônio (NH4+) em direção a uma menor concentração do substrato NH3 disponível para oxidantes de amônia e, assim, inibir a nitrificação25,28,29. A resposta dos nitrificantes, portanto, depende fortemente do equilíbrio desses potenciais efeitos positivos e negativos. No entanto, pouco se sabe sobre os efeitos dos níveis projetados de acidificação aquática no metabolismo dos nitrificantes e mecanismos subjacentes.

300-fold stronger radiative forcing per mole than CO2 and can react with ozone in the stratosphere34. N2O can be enzymatically produced by ammonia-oxidizing bacteria (AOB) via conversion of hydroxylamine (NH2OH) to N2O35,36, or via nitrifier denitrification [a sequential reduction of nitrite (NO2−) to nitric oxide (NO) and N2O]35. Recently, the biotic conversion of NH2OH to N2O by AOB through the cytochrome P460 was also characterized36. In contrast, N2O emission associated with NH3 oxidation by ammonia-oxidizing archaea (AOA) is believed to result mainly from abiotic reactions between NH2OH and NO2− or NO32,37,38. Previous studies suggested that AOA produce lower yields of N2O than AOB during aerobic NH3 oxidation37,39. In addition, it has been documented that complete ammonia oxidizers (comammox) exhibit a lower N2O yield than AOB, as N2O originates rather from the abiotic conversion of NH2OH by comammox bacteria40,41. However, it is not yet clear how nitrifier N2O production will respond to aquatic acidification./p> 0.5; Fig. 5a), showing that the intracellular pH of the AOA may have also decreased with water pH./p>98 atom percent 15N, lower than 20% of ambient concentration) as a tracer and the accumulation of 15N in the NOx− (NO3− + NO2−) pools. During rate measurements, water pH was maintained stable via 0.2 M NaOH solution through the reactor's acid–base automatic regulator, as protons (H+) can be released during the process of NH3 oxidation. Meanwhile, DO concentration was maintained saturated and pCO2 was maintained at the targeted level via a 100 mL h−1 gas flow, and the outflow gas was collected with gas sampling bags (Teflon®FEP, DuPont). Temperature was maintained at room temperature (25 °C) by an automatic heating plate and cold circulating water bath. During the incubation, pH, DO, and temperature were recorded in real time through the equipped pH sensor (Hamilton, Switzerland), DO sensor (Hamilton, Switzerland), and temperature sensor (Infors, Switzerland), respectively. The incubations were conducted in dark by covering the reactor tanks with opaque paper. Liquid samples (30 mL) were collected at the beginning and end of the 24 h incubation, with gas-tight syringes through a reserved sampling tube (clamped tightly after sampling) and filtered immediately (0.22 μm, Waterman). Part of the filtered water was used for measurements of NO3− and NO2−, while the other part was prepared for 15NOx− analysis using the "denitrifier method"67. In addition, another 30 mL water samples were collected for measurements of DIC, alkalinity, and pCO2. Meanwhile, gas samples were extracted using gas-tight syringes for CO2, N2O, and N2O isotope measurements. Before utilization, the reagent solutions were filter-sterilized (0.22 μm, Waterman), and the reactor tank and related materials were heat-sterilized (121 °C and 15 psi for 20 min) (the same below). All the experiments were conducted in triplicate. The nitrification rates were calculated using the following equation68:/p>98 atom percent 15N) was added to lower than 20% of ambient NH4+ concentrations. The carbonate chemistry was manipulated by steadily bubbling the water samples with 0.22 μm-filtered CO2 adjusted air (400 μatm for groups a and b, 800 μatm for groups c and d) while adjusting pH (7.8 for groups b and c, 8.1 for groups a and d) with sterile acid (0.1 M HCl) or base (0.2 M NaOH) solution via the reactor's acid-base automatic regulator. Other reaction conditions (temperature, DO, gas flow rate, stirring speed, and dark condition) were the same as in the acidification experiments. Nitrification rates and N2O production rates were measured as described above during 24 h of incubation after equilibrium. All the experiments were conducted in triplicate./p>

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