Hidrogênio molecular na água do mar suporta o crescimento de diversas bactérias marinhas

Nature Microbiology volume 8, páginas 581–595 (2023) Cite este artigo

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O hidrogênio molecular (H2) é uma fonte de energia abundante e facilmente acessível em sistemas marinhos, mas ainda não se sabe se as comunidades microbianas marinhas consomem esse gás. Aqui usamos um conjunto de abordagens para mostrar que as bactérias marinhas consomem H2 para suportar o crescimento. Genes para hidrogenases de absorção de H2 são prevalentes em metagenomas oceânicos globais, altamente expressos em metatranscriptomas e encontrados em oito filos bacterianos. A capacidade de oxidação de H2 aumenta com a profundidade e diminui com a concentração de oxigênio, sugerindo que o H2 é importante em ambientes com baixa produção primária. Medições biogeoquímicas de águas tropicais, temperadas e subantárticas e culturas axênicas mostram que micróbios marinhos consomem H2 fornecido em concentrações ambientalmente relevantes, produzindo energia específica de célula suficiente para suportar o crescimento de bactérias com baixos requisitos de energia. Por outro lado, nossos resultados indicam que a oxidação do monóxido de carbono (CO) suporta principalmente a sobrevivência. Ao todo, o H2 é uma fonte de energia notável para bactérias marinhas e pode influenciar a ecologia oceânica e a biogeoquímica.

Na última década, os gases residuais surgiram como as principais fontes de energia que suportam o crescimento e a sobrevivência de bactérias aeróbicas nos ecossistemas terrestres. Dois gases-traço, hidrogênio molecular (H2) e monóxido de carbono (CO), são substratos particularmente confiáveis ​​devido à sua ubiquidade, difusibilidade e rendimentos de energia1. As bactérias oxidam esses gases, inclusive abaixo das concentrações atmosféricas, usando [NiFe]-hidrogenases dos grupos 1 e 2 e monóxido de carbono desidrogenases da forma I ligadas a cadeias respiratórias aeróbicas2,3,4,5,6. A oxidação do gás traço permite que diversas bactérias organoheterotróficas sobrevivam à inanição de longo prazo de seus substratos de crescimento orgânico preferidos7,8. Além disso, vários microrganismos podem crescer mixotroficamente pela co-oxidação de gases residuais com outras fontes de energia orgânica ou inorgânica7,9,10. Até agora, foi demonstrado experimentalmente que bactérias de oito filos diferentes consomem H2 e CO em níveis ambientais1, com várias outras bactérias codificando os determinantes desse processo6,11. Na escala do ecossistema, a maioria das bactérias nos ecossistemas do solo abriga genes para a oxidação de gases residuais e as taxas específicas de células de oxidação de gases residuais são teoricamente suficientes para sustentar sua sobrevivência12,13. No entanto, como a maioria desses estudos se concentrou em ambientes de solo ou isolados, o significado mais amplo da oxidação do gás traço permanece amplamente inexplorado.

Os gases traços podem ser importantes fontes de energia para as bactérias oceânicas, uma vez que geralmente estão disponíveis em concentrações elevadas em relação à atmosfera, em contraste com a maioria dos solos1. As camadas superficiais dos oceanos do mundo são geralmente supersaturadas com H2 e CO, normalmente de 2 a 5 vezes (até 15 vezes) e 20 a 200 vezes (até 2.000 vezes) em relação à atmosfera, respectivamente14, 15,16,17. Como resultado, os oceanos contribuem para as emissões atmosféricas líquidas desses gases18,19. O CO é produzido principalmente pela oxidação fotoquímica da matéria orgânica dissolvida20, enquanto o H2 é produzido principalmente pela fixação de nitrogênio por cianobactérias21. Altas concentrações de H2 também são produzidas durante a fermentação em sedimentos hipóxicos, e essas altas concentrações podem se difundir na coluna de água sobrejacente, especialmente em águas costeiras22. Por razões não resolvidas, as distribuições desses gases variam com a latitude e exibem tendências opostas: enquanto o CO dissolvido é altamente supersaturado em águas polares, o H2 é frequentemente subsaturado23,24,25,26,27,28. Essas variações provavelmente refletem diferenças nas taxas relativas de produção e consumo de gás traço em diferentes climas.

Há muito se sabe que as comunidades microbianas oceânicas consomem CO, embora sua capacidade de usar H2 não tenha sido sistematicamente avaliada29. Aproximadamente um quarto das células bacterianas em águas superficiais oceânicas codificam CO desidrogenases em águas superficiais e estas abrangem uma ampla gama de táxons, incluindo a família Rhodobacteraceae abundante globalmente (anteriormente conhecida como clado Roseobacter marinho)6,30,31,32,33. Com base nas observações feitas para as comunidades do solo, a oxidação do CO aumenta potencialmente a sobrevivência a longo prazo das bactérias marinhas durante os períodos de escassez de carbono orgânico6; consistentemente, estudos baseados em cultura indicam que o CO não influencia o crescimento de isolados marinhos, mas a produção das enzimas responsáveis ​​é fortemente regulada durante a fome34,35,36,37. Embora a oxidação aeróbica e anaeróbica de H2 tenha sido extensivamente descrita em comunidades bentônicas e de fontes hidrotermais38,39,40,41,42, até agora nenhum estudo mostrou se as comunidades bacterianas pelágicas podem usar esse gás. Várias pesquisas detectaram hidrogenases potencialmente oxidantes de H2 em amostras e isolados de água do mar6,11,40,43. Embora as cianobactérias sejam conhecidas por oxidar H2, incluindo isolados marinhos como Trichodesmium, acredita-se que esse processo esteja limitado à reciclagem endógena de H2 produzido pela reação da nitrogenase44,45.