Oxidação simultânea de sulfeto e metano por um extremófilo

Nature Communications volume 14, Número do artigo: 2974 (2023) Citar este artigo

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O sulfeto de hidrogênio (H2S) e o metano (CH4) são produzidos em ambientes anóxicos por meio da redução do sulfato e decomposição da matéria orgânica. Ambos os gases se difundem para cima em zonas óxicas onde os metanotróficos aeróbicos mitigam as emissões de CH4 oxidando este potente gás de efeito estufa. Embora os metanotróficos em uma miríade de ambientes encontrem H2S tóxico, é virtualmente desconhecido como eles são afetados. Aqui, por meio de extensa cultura de quimiostato, mostramos que um único microrganismo pode oxidar CH4 e H2S simultaneamente em taxas igualmente altas. Ao oxidar H2S a enxofre elementar, o metanotrófico termoacidofílico Metilacidiphilum fumariolicum SolV alivia os efeitos inibitórios do H2S na metanotrofia. A cepa SolV se adapta ao aumento de H2S expressando uma oxidase terminal do tipo ba3 insensível a sulfeto e cresce como quimiolitoautotrófico usando H2S como única fonte de energia. Pesquisas genômicas revelaram enzimas oxidantes de sulfeto putativas em numerosos metanotróficos, sugerindo que a oxidação de H2S é muito mais difundida em metanotróficos do que se supunha anteriormente, permitindo-lhes conectar os ciclos de carbono e enxofre de novas maneiras.

O sulfeto de hidrogênio (H2S) é a forma mais reduzida de enxofre (S) e uma potente fonte de energia e enxofre, tóxico e molécula sinalizadora1,2,3. É um ácido fraco que se difunde facilmente através das membranas e inibe vários processos, como a respiração aeróbica, ligando-se às citocromo c oxidases. Além disso, outros processos metabólicos que usam enzimas contendo cobre e ferro são severamente inibidos pelo H2S1,4,5,6. Portanto, microrganismos que vivem em ambientes ricos em sulfetos requerem mecanismos adequados para desintoxicar o H2S7,8. Em uma miríade de ambientes, como pântanos, sedimentos marinhos, solo, estações de tratamento de águas residuais, lagos, arrozais, aterros sanitários e ambientes geotérmicos ácidos, o H2S é produzido por meio da redução de sulfato (SO42-), mineralização da matéria orgânica e termoquímica8, 9,10,11,12,13,14,15,16,17,18.

Após a depleção de sulfato, a matéria orgânica é finalmente convertida em metano (CH4) em ecossistemas com depleção de oxigênio9,12,13,19,20,21. Quando o H2S e o CH4 se difundem nas zonas óxicas sobrepostas, o CH4 pode ser utilizado como fonte de energia por bactérias aeróbicas oxidantes de metano, que supostamente mitigam a maioria das emissões desse potente gás de efeito estufa22. Apesar desse eficiente biofiltro de metano, 548 a 736 Tg de CH4 são liberados anualmente na atmosfera de várias fontes naturais e antropogênicas23,24. Os metanotróficos aeróbicos fazem parte de várias classes e famílias de bactérias, incluindo as ubíquas Alpha- e Gammaproteobacteria16,25,26, Actinobacteria27 e as extremófilas Methylacidiphilaceae do filo Verrucomicrobia28,29,30,31. Estas últimas são bactérias acidófilas que compartilham um baixo pH ótimo (2,0 − 3,5) e vivem entre 35 e 60 °C26,31,32. Todos os metanotróficos verrucomicrobianos conhecidos foram isolados de habitats geotérmicos, como fumarolas e lamaçais, dos quais grandes quantidades de CH4 e H2S, principalmente termogênicos, são emitidas16,28,33,34,35. Os ambientes geotérmicos são tipicamente caracterizados por altas emissões de H2S e, portanto, os metanotróficos verrucomicrobianos isolados desses ecossistemas são exemplos proeminentes para estudar como os metanotróficos são afetados pelo H2S.

Está ficando cada vez mais claro que os metanotróficos são metabolicamente versáteis e capazes de usar fontes de energia ambientalmente relevantes, como H2, propano, etano, acetato, acetona, 2-propanol e acetol16,36,37,38. A capacidade de utilizar várias fontes de energia é altamente benéfica em ambientes com emissões de gases altamente flutuantes. Recentemente, foi demonstrado que culturas puras do metanotrófico verrucomicrobiano Metilacidiphilum fumariolicum SolV podem consumir metanotiol (CH3SH), com a concomitante formação subestequiométrica de H2S, indicando que a cepa SolV metabolizou parcialmente o H2S39 tóxico. A seguir, um elegante estudo demonstrou que também metanotróficos proteobacterianos podem oxidar H2S40. Os autores isolaram a versátil alfaproteobactéria 'Methylovirgula thiovorans' cepa HY1 de uma turfeira sul-coreana que pode crescer em tiossulfato (S2O32-), tetrationato (S4O62-), enxofre elementar (S0) e uma variedade de compostos de carbono. No entanto, células da linhagem HY1 cultivadas em CH4 como única fonte de energia não foram capazes de oxidar H2S, e a oxidação de H2S foi iniciada e observada apenas em células cultivadas na presença de tiossulfato. Além disso, o crescimento em H2S não foi estudado. Considerando observações recentes, é fundamental investigar se existem micróbios que podem oxidar simultaneamente os gases ambientalmente relevantes CH4 e H2S, como os metanotróficos lidam com o H2S e se tais metanotróficos podem conservar energia e produzir biomassa usando H2S como fonte de energia.