Base estrutural para extração de energia bacteriana do hidrogênio atmosférico

Nature volume 615, páginas 541–547 (2023) Citar este artigo

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Diversas bactérias aeróbias utilizam H2 atmosférico como fonte de energia para crescimento e sobrevivência1. Esse processo globalmente significativo regula a composição da atmosfera, aumenta a biodiversidade do solo e impulsiona a produção primária em ambientes extremos2,3. A oxidação atmosférica de H2 é atribuída a membros não caracterizados da superfamília [NiFe] hidrogenase4,5. No entanto, permanece sem solução como essas enzimas superam o extraordinário desafio catalítico de oxidar níveis picomolares de H2 em meio a níveis ambientais do veneno catalítico O2 e como os elétrons derivados são transferidos para a cadeia respiratória1. Aqui determinamos a estrutura de microscopia crioeletrônica da hidrogenase Huc de Mycobacterium smegmatis e investigamos seu mecanismo. Huc é uma enzima insensível ao oxigênio altamente eficiente que acopla a oxidação do H2 atmosférico à hidrogenação do transportador de elétrons respiratórios menaquinona. Huc usa canais de gás hidrofóbicos estreitos para ligar seletivamente H2 atmosférico às custas de O2, e 3 [3Fe-4S] clusters modulam as propriedades da enzima para que a oxidação atmosférica de H2 seja energeticamente viável. As subunidades catalíticas Huc formam um complexo octamérico de 833 kDa em torno de uma haste associada à membrana, que transporta e reduz a menaquinona 94 Å da membrana. Essas descobertas fornecem uma base mecanicista para o processo biogeoquimicamente e ecologicamente importante da oxidação atmosférica de H2, revela um modo de acoplamento de energia dependente do transporte de quinona de longo alcance e abre caminho para o desenvolvimento de catalisadores que oxidam H2 no ar ambiente.

A oxidação do hidrogênio atmosférico (H2) pelos solos é um processo biogeoquímico chave que molda o estado redox da atmosfera1. Até recentemente, isso era considerado um processo abiótico, mas agora é reconhecido que diversas bactérias aeróbicas de pelo menos nove filos oxidam o H2 atmosférico e juntas respondem por 75% (cerca de 60 Tg) do total de H2 removido da atmosfera anualmente1, 4,6. A oxidação atmosférica de H2 fornece às bactérias uma fonte de energia suplementar em ambientes de solo com nutrientes limitados, permitindo que elas cresçam mixotroficamente7,8,9,10,11 ou persistam no ar sozinhas em um estado inativo, mas viável por longos períodos2,4,6, 12,13,14,15. Por exemplo, células de Mycobacterium e esporos de Streptomyces sobrevivem à inanição transferindo elétrons através de uma cadeia respiratória aeróbica do H2 atmosférico para o O2 (refs. 7,14,16,17). A capacidade de oxidar H2 atmosférico é difundida em bactérias de diversos ambientes2, e alguns ecossistemas - como solos polares hiperáridos - parecem ser conduzidos principalmente por fontes de energia atmosférica1,2,3,15.

Não há catalisadores químicos conhecidos que possam oxidar o H2 atmosférico; isso exigiria a oxidação seletiva de baixas concentrações de substrato (530 partes por bilhão por volume (ppbv)) presentes em uma atmosfera contendo alta concentração (21%) do veneno catalítico O2 (refs. 18,19). As hidrogenases do Grupo 1 [NiFe] constituem uma família de metaloenzimas oxidantes de H2 ligadas à membrana que suportam o crescimento aeróbico e anaeróbico de bactérias em ambientes ricos em H2; no entanto, essas enzimas são geralmente incapazes de oxidação atmosférica de H2, uma vez que têm uma baixa afinidade por H2 (constante de Michael (Km) > 500 nM) e são reversível ou irreversivelmente inibidas por O2 (refs. 20,21,22,23, 24). Recentemente, foram identificadas várias linhagens de alta afinidade de hidrogenases dos grupos 1 e 2 [NiFe] que introduzem elétrons derivados do H2 atmosférico na cadeia respiratória aeróbica3,4,5,6. Estudos de células inteiras sugerem que essas enzimas têm afinidades aparentes significativamente mais altas para H2 (valores de Km 30 a 200 nM) e parecem insensíveis à inibição por O2 (refs. 4,6,10,25,26). No entanto, como essas hidrogenases ainda não foram isoladas, permanece desconhecido como elas evoluíram para oxidar seletivamente o H2, tolerar a exposição ao O2 e interagir com a cadeia de transporte de elétrons. Notavelmente, é debatido se as hidrogenases responsáveis ​​pela oxidação do H2 atmosférico têm uma afinidade inerentemente alta ou se sua afinidade é modulada por suas interações com a cadeia respiratória1,23.